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Enteritis hemorrágica/enfermedad del bazo marmóreo en aves de producción

PorH. L. Shivaprasad, DVM, PhD, DACPV;Silke Rautenschlein, DVM, PhD, DECPVS
Revisado/Modificado ene 2021

El virus de la enteritis hemorrágica pertenece a la familia Adenoviridae, género Siadenovirus, especie adenovirus del pavo 3 (TAdV3), y es serológicamente indistinguible del virus de la enfermedad del bazo del mármol. Los signos clínicos incluyen esplenomegalia tanto en pavos como en pollos, diarrea sanguinolenta en pavos y enfermedad respiratoria aguda en pollos. Los signos clínicos y las lesiones pueden permitir un diagnóstico provisional, que normalmente se confirma mediante pruebas diagnósticas moleculares. No existe un tratamiento directo disponible, pero se pueden utilizar vacunas vivas para la prevención y el control de los brotes. Se deben implementar medidas de higiene para reducir el riesgo de infección secundaria como consecuencia de la inmunosupresión inducida por el virus.

La enteritis hemorrágica es un trastorno agudo que afecta a pavos jóvenes de ≥4 semanas de edad. En su forma más grave, se caracteriza por depresión y heces hemorrágicas. La mortalidad puede aumentar; sin embargo, esto es raro debido al uso extensivo de las vacunas. La enfermedad del bazo marmóreo es una enfermedad respiratoria aguda que afecta a los faisanes y que se caracteriza por depresión, bazos agrandados y moteados, congestión pulmonar y la muerte. Ambas enfermedades están causadas por virus relacionados. Las diferencias específicas de la especie en la respuesta clínica se cree que están relacionadas con diferencias en los órganos diana para la anafilaxia y la variación de patotipos víricos. La infección con patotipos menos virulentos en cualquier hospedador a menudo puede pasar desapercibida hasta que las infecciones bacterianas secundarias comienzan a desarrollarse como resultado de la inmunodepresión inducida por los virus.

Se han observado enfermedades similares esporádicamente en otras especies de aves como los pollos (esplenomegalia por adenovirus aviar [EAA]), las gallinas de Guinea, los pavos reales y las perdices chukar. También se ha descrito que otros siadenovirus causan enfermedad en varias especies de psitácidas, palomas, pinzones y pingüinos.

Etiología y epidemiología de la enteritis hemorrágica/enfermedad del bazo marmóreo en aves de producción

El agente etiológico de la enteritis hemorrágica e infecciones relacionadas, como la enfermedad del bazo de mármol, es un virus de ADN icosaédrico no envuelto, de 70-90 nm de diámetro. Es miembro de la familia Adenoviridae y del género Siadenovirus spp turkey adenovirus 3 (TAdV-3). Basándose en las diferencias en la presentación dentro de las especies hospedadoras, parecen existir numerosos patotipos víricos. Estos difieren ligeramente con respecto al ADN pero son serológicamente indistinguibles.

La enteritis hemorrágica (EH), la enfermedad del bazo de mármol (EBM) y la EAA están geográficamente extendidas y se consideran endémicas en áreas donde los pavos, faisanes y pollos se crían comercialmente. Debido al uso generalizado de vacunas frente a la EH en los países productores de pavos, la EH clínica se observa con menor frecuencia; sin embargo, la inmunodepresión asociada al virus de la EH (VEH) puede seguir siendo prevalente, con pérdidas subsiguientes debidas a infecciones secundarias. La vía habitual de infección por el VEH es fecal-oral/cloacal ("ingestión cloacal"), y el virus se introduce a menudo en instalaciones previamente no infectadas a través del personal o equipos contaminados con heces infecciosas. En el caso de los trastornos musculoesqueléticos, no se puede descartar la transmisión por aerosoles. Cuando la infección comienza a circular a través de un grupo numeroso, se eliminan grandes cantidades del virus con las heces, lo que facilita una rápida diseminación a las aves sensibles. Las infecciones persistentes pueden detectarse con excreción latente por aves clínicamente recuperadas.

Los pavipollos y los faisanes de menos de 3-4 semanas de edad no suelen desarrollar la enfermedad clínica debido a la resistencia relacionada con la edad o, más frecuentemente, a la presencia de anticuerpos derivados de la madre. El virus puede sobrevivir en condiciones de humedad (es decir, en camas de paja) durante un periodo mucho más prolongado que el periodo refractario.

Hallazgos clínicos de la enteritis hemorrágica/enfermedad del bazo marmóreo en aves de producción

La morbilidad suele aproximarse al 100 % tanto en la enteritis hemorrágica como en la enfermedad marmórea del bazo. En las operaciones comerciales, la EH suele afectar a pavos de 6-12 semanas de edad, pero es más común entre las 7-9 semanas de edad, cuando los anticuerpos anti-EH de origen materno han disminuido. En los brotes en los que están involucradas cepas virulentas, los signos clínicos pueden consistir en depresión, palidez y heces sanguinolentas, que se observan entre 5-6 días después de la infección oral y progresan rápidamente. La mortalidad aguda puede ser del 1-60 %, con un promedio del 10-15 % en un periodo de 2 semanas.

Las aves que sobreviven a la fase aguda experimentan una inmunodepresión temporal relacionada con la naturaleza linfotrófica y linfocitopática del virus. Esta inmunodeficiencia se manifiesta habitualmente en forma de infecciones bacterianas secundarias, como las colibacilosis, que se desarrollan ~10-14 días después de la exposición inicial al virus. De este modo, puede observarse un segundo pico de mortalidad, que puede coincidir parcialmente con el primero y que, en brotes menos virulentos, puede ser el que realmente domine el cuadro clínico. La segunda oleada de mortalidad suele durar 2-4 semanas y se caracteriza por la existencia de lesiones que se asocian habitualmente a la presencia de enfermedades bacterianas respiratorias o septicemia (p. ej., neumonía fibrinopurulenta, aerosaculitis, pericarditis, peritonitis, perihepatitis, hepatomegalia y esplenomegalia). Se sabe que una exposición simultánea o previa a enteritis necrótica, coccidiosis, virus de la enfermedad de Newcastle, Bordetella avium o Mycoplasma gallisepticum y M synoviae puede aumentar la gravedad del problema. Se han detectado algunas interacciones similares originadas por agentes múltiples en casos de mortalidad asociada al uso de vacunas vivas contra la enteritis hemorrágica.

Los trastornos musculoesqueléticos suelen afectar a los faisanes mantenidos en cautividad cuando tienen entre 3 y 8 meses de edad. El inicio es agudo, con disnea, asfixia y muerte súbita como resultado de una congestión pulmonar y edema. La mortalidad suele ser del 2-3 %, pero puede llegar al 15 %. Se han observado infecciones bacterianas secundarias como resultado de la inmunosupresión.

Lesiones

La necropsia de aves muertas o moribundas infectadas con el virus de la enteritis hemorrágica revela la presencia de congestión macroscópica y ocasionalmente hemorragia intraluminal en la parte proximal del intestino delgado. El bazo suele estar agrandado de tamaño, y su aspecto es friable y moteado de color blanco, excepto en aves que tienen una hemorragia generalizada. La hemorragia en el intestino en casos de animales de campo no es común. Los cambios histopatológicos en el duodeno incluyen congestión, hemorragia y una necrosis del epitelio intestinal. Esta lesión en particular se cree que está inducida víricamente por una reacción anafiláctica mediada por citocinas, y se considera que el tracto GI es el órgano diana en los pavos. Las inclusiones basofílicas intranucleares se pueden encontrar en los linfocitos y macrófagos en una variedad de tejidos (p. ej., intestino, hígado y pulmones), pero predominantemente en el bazo, donde se observa hiperplasia linforreticular y necrosis linfoide. Se pueden observar inclusiones intranucleares en las células epiteliales tubulares renales de los riñones en los pavos que se han recuperado de la enteritis hemorrágica.

En la evaluación histopatológica de faisanes con enfermedad marmórea del bazo se observa a menudo encharcamiento del atrio y los bronquios terciarios con fibrina y eritrocitos, así como una congestión vascular generalizada y necrosis focal en el pulmón. Al igual que en la EH, dicha respuesta puede ser de naturaleza anafiláctica, y se considera que el pulmón es el órgano diana en el faisán. También se dan esplenomegalia con hiperplasia linforreticular y necrosis linfoide, y estas son las lesiones características por las que la enfermedad del bazo marmóreo tiene esta denominación. Las inclusiones basofílicas o de coloración magenta intranucleares se pueden encontrar en varios tejidos, excepto en el tracto GI, y la máxima concentración del virus se halla en el bazo.

Diagnóstico de la enteritis hemorrágica/enfermedad del bazo marmóreo en aves de producción

  • PCR más comúnmente

El diagnóstico de brotes virulentos de enteritis hemorrágica o enfermedad marmórea del bazo puede basarse a menudo en los signos clínicos y en las lesiones macroscópicas. La confirmación se obtiene por histopatología y la presencia del virus seroprecipitante en el bazo se determina por inmunodifusión en gel de agar. La diseminación del VEH en la línea celular MDTC_RP19, en el bazo o en los cultivos en suspensión de linfocitos B, o en aves sin experiencia inmunitaria previa (pavos y pollos) es posible, pero requiere mucho tiempo.

También se han descrito varias técnicas de PCR para detectar ADN vírico en tejidos y se usan regularmente. Pueden emplearse abordajes de secuenciación para diferenciar la vacuna y las cepas de campo virulentas, pero las diferencias a nivel de ácido nucleico son menores, por lo que la secuenciación debe ir más allá de la secuencia de la proteína hexona. Para determinar si el virus VEH o EBM es un factor predisponente en casos de enfermedad respiratoria bacteriana o septicemia, o para verificar un diagnóstico primario, se pueden analizar sueros agudos y convalecientes (con 3 semanas de intervalo) usando inmunodifusión en gel de agar o ELISA, estando este último también disponible comercialmente.

En los pavos, los diagnósticos diferenciales incluyen colibacilosis, pasteurelosis, salmonelosis paratífica y erisipela. Cuando la hiperplasia linforreticular es la lesión predominante, debe considerarse dentro del diagnóstico diferencial la reticuloendoteliosis o la enfermedad linfoproliferativa. La presencia de lesiones gastrointestinales sin afectación del bazo debe hacer pensar en otras enteritis víricas, bacterianas, parasitarias y tóxicas de los pavos. En los faisanes con enfermedad respiratoria aguda, el diagnóstico diferencial ha de incluir la enfermedad de Newcastle, la influenza aviar, Syngamus trachea y, en el caso de las aves criadas en cautividad, tóxicos inhalatorios.

Tratamiento, control y prevención de la enteritis hemorrágica/enfermedad del bazo marmóreo en aves de producción

  • Control mediante una vacunación adecuada con cepas vivas atenuadas o avirulentas y mejores medidas de higiene

La prevención de la enteritis hemorrágica o de la enfermedad del bazo de mármol normalmente se basa en el uso de vacunas vivas administradas en el agua de bebida a ~4-5 semanas de edad, cuando los anticuerpos maternos están por debajo del nivel de penetración de la vacuna. Los productos de cultivos tisulares y de preparaciones de bazo crudo que contienen cepas avirulentas producen una protección de larga duración, posiblemente debido a la persistencia del virus, y están autorizados en diferentes países. En Europa se ha descrito una vacuna de subunidades así como una vacuna inactivada de antígeno completo para prevenir la EH en pavos. Se ha sugerido que los anticuerpos son el principal determinante de la protección, pero también se ha demostrado que la inmunidad mediada por células se estimula después de la infección. Se han identificado epítopos neutralizantes del virus dentro de la proteína hexona y la protección no es específica de cepa. No se puede excluir la deriva antigénica de las cepas de campo impulsada por la vacuna.

Las vacunas destinadas para su uso en pavos no deberían usarse en faisanes, y viceversa, dado que los aislados avirulentos utilizados para vacunar una especie son frecuentemente virulentos para la otra. Debido al potencial de interacción con otros fármacos, incluidas las vacunas vivas, se está potenciando el control regular de la enfermedad y una integración sistemática de las vacunas de la enteritis hemorrágica y del bazo marmóreo en los protocolos de vacunación de granjas. Intuitivamente, las vacunas no deben administrarse a aves con manifestaciones sintomáticas de enfermedad o en las 2 semanas posteriores a cualquier otra vacunación.

Las infecciones bacterianas secundarias pueden tratarse con antibióticos según el perfil de resistencia de los aislados bacterianos. La vacunación debe ir acompañada de medidas de bioseguridad e higiene. Los desinfectantes a base de cloro, yodo y amonio cuaternario pueden ser eficaces contra los virus no envueltos. Las prácticas de manejo de todo dentro y todo fuera pueden ayudar a reducir el riesgo de transmisión entre lotes, pero la eliminación del virus en explotaciones de edades múltiples parece difícil.

En el pasado, los brotes de EH también se han tratado y controlado con éxito mediante la inyección de 0,5-1 mL de antisuero a las aves expuestas obtenidas de lotes recuperados. Se presume que un enfoque similar podría ser eficaz en faisanes. Debido a los altos costos de mano de obra, esto no se usa casi nunca.

Puntos clave de la enteritis hemorrágica/enfermedad del bazo marmóreo en aves de producción

  • La vacunación en combinación con medidas higiénicas es importante para el control de la EH y la EBM.

  • Los anticuerpos maternos pueden interferir en la respuesta a la vacuna y, por tanto, en el momento de la vacunación, deben estar por debajo del nivel de avance de la vacuna.

  • La revacunación puede no ser necesaria porque se asume inmunidad de por vida. En el caso de una gran variación en los niveles de anticuerpos maternos dentro de un lote, puede ser necesaria una segunda vacunación para lograr una protección suficiente.

Para más información

  • Pierson, F. W., and S. D. Fitzgerald. 2013. Hemorrhagic enteritis and related infections. In: Diseases of Poultry, 13th ed. D.E. Swayne, J. R. Glisson, L. R. McDougald, L.K. Nolan, D. L. Suarez and V. Nair, eds. Wiley-Blackwell, Ames, Iowa, USA, pp. 309-331. (new edition in 2021)

  • Dhama, K., Gowthaman, V., Karthik, K., Tiwari, R., Sachan, S., Kumar, M. A., Palanivelu, M., Malik, Y. S., Singh, R. K., Munir, M. 2017. Hemorrhagic enteritis of turkeys - current knowledge. Veterinary Quarterly, 37:1, 31-42.