Helmintiasis en aves de producción

Los helmintos (nematodos y cestodos) son parásitos gastrointestinales comunes de las aves comerciales. Se han documentado aproximadamente 100 especies de gusanos en las aves silvestres y domésticas en EE. UU. Los nematodos (gusanos redondos) son los más significativos en cuanto a número de especies y su repercusión sobre la economía. De las especies encontradas en la avicultura, el gusano redondo común (Ascaridia galli) es, con mucho, el más frecuente. Los estudios de campo muestran que las aves de producción mantenidas en libertad pueden estar muy parasitadas; por lo tanto, las medidas de control, como la prevención de infecciones o la quimioterapia, pueden mejorar el aumento de peso y la producción de huevos. En estudios de aves de granjas de todo el mundo criadas en condiciones de libertad, no es infrecuente que la incidencia de esta infección ascienda a >80 %.

Por lo general, los nematodos tienen géneros separados que presentan diferentes morfologías; por ejemplo, los machos de Tetrameros spp son delgados y alargados, mientras que las hembras grávidas tienen forma de globo. El tamaño y la forma de las especies de nematodos varían ampliamente; los ascáridos son robustos y largos (hasta 116 mm); los capiláridos son más delicados, delgados y largos (60 mm); y otros nematodos son mucho más cortos (2-12 mm).

Los cestodos (tenias) también varían de tamaño. Las especies del género Raillietina pueden medir >30 cm, mientras que la longitud de Davainea proglottina a menudo es <4 mm. Las proglótides de ciertos cestodos son hermafroditas. Se han documentado casos de pollos y pavos con millares de cestodos.

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La cría moderna intensiva de aves ha reducido significativamente la frecuencia y la variedad de infecciones endoparasitarias, muy comunes en aves de instalaciones extensivas y en averíos de traspatio. Sin embargo, todavía se puede observar una parasitación grave en aves ponedoras o reproductoras criadas en el suelo, pavos o aves de caza criadas en granja, donde pueden existir problemas de manejo. Entre los factores que contribuyen a ello se encuentran la falta de renovación de la cama (que fomenta la propagación de hospedadores intermediarios y la acumulación de huevos infectantes) y la resistencia de los parásitos a los fármacos empleados. La distribución de las infecciones ocasionadas por nematodos como Heterakis gallinarum y Syngamus trachea puede aumentar por la abundancia climática o estacional de hospedadores intermediarios invertebrados específicos (p. ej., con las lluvias primaverales salen a la superficie un número elevado de lombrices). Algunas especies se han asociado con un gran número de escarabajos oscuros, que pueden actuar como vectores mecánicos de los huevos infectados.

Los nematodos tienen un ciclo biológico directo específico para la especie, con contagio de ave a ave por ingestión de huevos infectados o larvas, o tienen un ciclo indirecto que necesita un hospedador intermediario (p. ej., insectos, caracoles o babosas). Los huevos de muchas especies de nematodos son resistentes a las bajas temperaturas y a los desinfectantes, pero pueden ser más sensibles al calor y a la desecación. Los huevos de A galli y H gallinarum pueden sobrevivir hasta 2 años en el suelo.

El ciclo biológico de A galli es simple y directo. Los huevos de las heces son infectantes en 10-12 días cuando se encuentran en condiciones óptimas. Los huevos infectantes se ingieren, se incuban en los proventrículos y las larvas viven libres en la luz del duodeno durante los primeros 9 días. A continuación, penetran en la mucosa, lo que causa hemorragias, vuelven a la luz a los 17-18 días y alcanzan su madurez a los 28-30 días. Los niveles de infección a menudo se subestiman, porque los estados larvarios tempranos son apenas visibles y pueden permanecer durante periodos prolongados dentro de los tejidos intestinales, mientras que los parásitos adultos situados en la luz suelen ser menos numerosos. La maduración de los estadios larvarios puede verse entorpecida por el número de gusanos adultos, por lo que aumenta el tiempo de permanencia de las larvas en los tejidos intestinales y continúan causando daño.

El ciclo biológico de H gallinarum es similar al de A galli. La mayor producción de huevos por cada huevo incubado ingerido tiene lugar en el faisán de cuello anillado, seguido de la gallina de Guinea y el pollo. Las larvas están muy relacionadas con el tejido cecal, pero raras veces existe una fase tisular verdadera. Muchos de los gusanos adultos se encuentran en el fondo del ciego. Las lombrices de tierra pueden ingerir los huevos del gusano cecal y servir como fuente de infección cuando las ingieren las aves de granja. Los escarabajos oscuros también pueden actuar como vector mecánico.

El ciclo biológico de Capillaria puede ser directo (C obsignata), precisa un hospedador intermediario, como las lombrices de tierra (C annulata y C caudinflata), o ambas opciones (C contorta). El desarrollo de las larvas es de 8-15 días, según la temperatura. Los gusanos alcanzan la madurez 20-26 días después de su ingestión por el hospedador final.

El nematodo Syngamus trachea se encuentra en la tráquea y los pulmones de muchas aves domésticas y varias especies silvestres. Las infestaciones graves pueden producirse directamente con la ingestión de huevos o larvas infecciosas; sin embargo, la infestación grave en el campo está asociada con la ingestión de hospedadores intermediarios como la lombriz de tierra, el caracol, la babosa y artrópodos (p. ej., moscas). Muchas de las larvas del parásito forman quistes y pueden sobrevivir en estos invertebrados durante años. Si bien este nematodo no constituye un problema en la cría intensiva de aves de granja, produce pérdidas económicas graves en granjas intensivas y en pollos criados al aire libre, faisanes, pavos y pavos reales. Cyathostoma bronchialis es un nematodo que infecta a los gansos y los patos.

Los huevos de Oxyspirura mansoni, el gusano ocular de Manson, se depositan en el ojo, alcanzan la faringe por el conducto nasolagrimal, se engullen, pasan a las heces y los ingiere la cucaracha de Surinam, Pycnoscelus surinamensis. Las larvas logran el estado infectante en la cucaracha. Cuando se ingieren los hospedadores intermediarios infestados, las larvas se liberan y migran por el esófago hasta la boca y, a través del conducto nasolagrimal, pasan al ojo, donde se completa el ciclo. Otras especies de insectos también pueden servir como hospedadores intermediarios.

Los cestodos necesitan un hospedador intermediario (p. ej., insectos, crustáceos, lombrices de tierra o caracoles). Las aves ponedoras en suelo, las reproductoras y los pollos de engorde se infestan con Raillietina cesticillus por ingestión de los hospedadores intermediarios, pequeños escarabajos que encuentran un método idóneo para la reproducción en las camas de paja contaminadas. Las ponedoras en jaulas en criaderos sin telas mosquiteras pueden infestarse con Choanotaenia infundibulum a consecuencia de la ingestión de moscas domésticas, sus hospedadores intermediarios. Los escarabajos oscuros que se encuentren en las proximidades también puede servir como hospedadores intermediarios.

Se han encontrado más de 3000 ejemplares microscópicos de D proglottina en una misma ave. Muchas especies de babosas y caracoles sirven de hospedador intermediario, y en una única babosa se han encontrado >1500 parásitos infectantes.

Ascaridia galli, huevos

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Cortesía del Dr. Jean Sander.

Ascaridia galli, intestino delgado, pollo

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Cortesía del Dr. Jean Sander.

Heterakis gallinarum, bolsas cecales, pollo

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Cortesía del Dr. Jean Sander.

Huevo de Capillaria

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Huevos de Capillaria en un gusano grávido

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Capillaria contorta, cultivo, codorniz

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Gusanos Syngamus trachea, luz traqueal

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Cortesía del Dr. Jean Sander.

Ascaridia, Heterakis y Capillaria spp están ampliamente distribuidas y originan signos clínicos inespecíficos, como una mala salud general, falta de actividad, disminución del apetito y cese del crecimiento; en casos graves puede originar la muerte de los animales. Algunos ascáridos pueden causar una reducción de peso y un número mayor puede bloquear el tracto intestinal del ave. Los ascáridos pueden emigrar hasta el oviducto (a través de la cloaca) y, más tarde, introducirse dentro del huevo (un problema estético, pero no de salud pública, que se puede evitar mediante una inspección cuidadosa de los huevos antes de enviarlos al mercado). A dissimilis (gusano redondo del pavo) puede migrar también fuera del intestino, a través del sistema portal, y al interior del hígado y causar granulomas hepáticos.

La infestación por un número elevado de H gallinarum, un patógeno leve, puede provocar engrosamiento e inflamación o nodulación de los tabiques cecales de las aves. La infección por H gallinarum se ha asociado con granulomas hepáticos y cecales. Heterakis isolonche, que es muy patógeno en los faisanes, puede causar una mortalidad de hasta un 50 %. H gallinarum transporta Histomonas meleagridis, el protozoo que causa histomoniasis.

C contorta en las mucosas del buche y del esófago, y C obsignata en la pared del intestino delgado, causan engrosamiento e inflamación importantes de los órganos. Las aves que albergan un gran número de estos gusanos filamentosos muestran debilidad y demacración, y pueden morir.

Las aves jóvenes son las que permanecen afectadas más gravemente por los nematodos. Los primeros brotes epidémicos se caracterizan por muerte súbita y neumonía verminosa. Posteriormente, se puede observar jadeo, ahogo, sacudidas de la cabeza, inanición, emaciación y sofoco en los animales. La necropsia revela una obstrucción de la tráquea, los bronquios y los pulmones originada por los nematodos adultos. Puede existir una inflamación de las vías respiratorias. La hembra, de color rojo sangre, suele estar adherida en cópula con un macho, mucho más pequeño y más pálido, cuya cabeza está profundamente incrustada en los tejidos del hospedador. La pareja tiene un aspecto de "Y" o forma de tenedor.

Oxyspirura mansoni es un nematodo delgado de 12-18 mm de largo que se encuentra debajo de la membrana del párpado del pollo y otras aves en regiones tropicales y subtropicales. El parásito provoca distintos grados de inflamación, lagrimeo, opacidad corneal y trastornos visuales.

Entre otros nematodos, Amidostomum anseris ataca el revestimiento de la molleja de los patos y los gansos, y causa una decoloración oscura, necrosis y desprendimiento de las áreas donde se localizan los parásitos. Dispharynx nasuta provoca úlceras, engrosamiento y maceración del proventrículo; puede ser mortal en las aves considerablemente afectadas. Tetrameres americana, un gusano rojo brillante, visible a través de la pared proventricular, produce diarrea, demacración y, en casos de infecciones intensas, la muerte del animal. Trichostrongylus tenuis causa una inflamación del ciego, pérdida de peso, anemia y muerte, especialmente en las aves jóvenes. Ornithostrongylus quadriradiatus, un parásito chupador de sangre, provoca que las palomas regurgiten un fluido teñido de bilis mezclado con alimentos; y produce posteriormente una diarrea mucoide verdosa (ocasionada por intestinos hemorrágicos), demacración y la muerte.

La mayoría de los cestodos patogénicos se encuentran en el intestino delgado; el escólex, que suele estar incrustado en la mucosa intestinal, origina lesiones leves. Davainea proglottina puede producir pérdida de peso. Raillietina tetragona causa pérdida de peso y disminución en la producción de huevos; R echinobothrida provoca granulomas en los lugares donde se incrusta ("enfermedad nodular").

• Identificación de parásitos individuales por morfología o pruebas biológicas moleculares.

El diagnóstico fiable de helmintiasis puede establecerse una vez realizada la identificación rigurosa de los parásitos recuperados individualmente con métodos biomoleculares. Solo el reconocimiento específico del parásito permite ofrecer recomendaciones relevantes para el tratamiento y el cuidado de los grupos de aves. Para determinar la especie por morfología, los gusanos detectados durante la necropsia deben extraerse cuidadosamente, colocarse en una solución salina y examinarse con un microscopio. Sin embargo, la identificación de los gusanos a menudo frágiles puede ser difícil para los no expertos y se complica por la variación entre especies.

La detección de huevos de gusanos por flotación fecal permite la confirmación fiable de la presencia de gusanos. Sin embargo, las especies infectantes por lo general no pueden diferenciarse de este modo. Y dado que los huevos se excretan intermitentemente y en número variable, la ausencia de huevos en una muestra no significa necesariamente que los gusanos estén ausentes.

Se han descrito sistemas de ELISA para detectar anticuerpos frente a A galli. Sin embargo, no están disponibles comercialmente, y los anticuerpos detectados no son específicos de especie.

La PCR para la identificación de especies usa cebadores universales que amplifican una secuencia parcial de la subunidad 2 del gen de la citocromo c oxidasa parcial (COX2), un fragmento del gen del ADNr que comprende los espaciadores transcritos internos, y una secuencia parcial de la subunidad 1 del gen de la NADH (dinucleótido de nicotinamida y adenina reducido) deshidrogenasa. A esto le sigue la secuenciación de los productos de PCR utilizados para caracterizar diferentes gusanos. Sin embargo, hay pocas secuencias de referencia publicadas y son necesarias para validar las pruebas para el diagnóstico rutinario.

• Existen algunos medicamentos autorizados para el tratamiento de enfermedades en pollos y otras aves.

• Las aves solo deben tratarse en casos de infección grave que muestren signos clínicos.

Hay un número decreciente de medicamentos aprobados para el tratamiento de la helmintiasis en aves de producción. También se cuenta con informes de desarrollo de resistencia contra los fármacos restantes. Para reducir la posible difusión de la resistencia, el tratamiento debe limitarse a las aves con infección grave que muestran signos clínicos de la enfermedad. Este tratamiento dirigido también parece disminuir más eficazmente la carga de gusanos y el número acumulativo de huevos de parásitos ambientales que el tratamiento rutinario no dirigido. Sin embargo, se ha descrito que las cargas de gusanos se recuperan rápidamente después de la desparasitación.

La mejora del manejo y del saneamiento en las operaciones de confinamiento suele reducir los niveles de parásitos en las aves. En las aves de pastoreo, la única opción es trasladarse a nuevos pastos, aunque el beneficio que puede resultar será de corta duración. La aplicación de insecticidas autorizados a los suelos y nidales, cuando las instalaciones no están ocupadas, puede interrumpir el ciclo biológico del parásito y, en consecuencia, destruir a su hospedador intermediario. Cuando las instalaciones vuelven a utilizarse, los grupos de aves de diferentes especies o edades deben mantenerse completamente separados para evitar la difusión de los parásitos. La migración de escarabajos oscuros u otros insectos puede infestar alojamientos nuevos o muy separados.

El uso de los compuestos aprobados está muy limitado en EE. UU. Por la frecuencia con la que cambian las reglamentaciones, el estatus de cualquier medicación debe comprobarse previamente antes de su administración. Los fármacos aprobados para su uso en EE. UU. están recogidos en el Green Book de la FDA disponible online en www.fda.govel Green Book de la FDA y en el Feed Additive Compendium disponible comercialmente en www.feedcompendium.comel Feed Additive Compendium, disponible comercialmente.

En aves productoras de carne o huevos para comercializar solo pueden emplearse fármacos autorizados. Deben seguirse al pie de la letra las instrucciones del etiquetado y las dosis recomendadas, con un cumplimiento escrupuloso de los periodos de supresión.

Se ha descrito que existen varios compuestos eficaces contra las infestaciones por nematodos, pero no están aprobados para su uso en aves de producción u otras especies aviares en EE. UU.

El fenbendazol está aprobado para pollos y pavos en EE. UU. frente a Ascaridia galli y Heterakis gallinarum cuando se administra en el agua de bebida a una dosis de 1 mg/kg durante 5 días consecutivos. También se ha demostrado que es eficaz contra Ascaris spp. cuando se administra una vez a 10-50 mg/kg; si es necesario, el tratamiento puede repetirse después de 10 días. En dosis de 10-50 mg/kg, el fenbendazol administrado diariamente durante 5 días es eficaz contra Capillaria. El fenbendazol también es eficaz contra otros nematodos cuando se administra en dosis de 10-50 mg/kg/día durante 3-5 días o como dosis única de 20-100 mg/kg, o cuando se añade al agua de bebida a 125 mg/L durante 5 días o al alimento a razón de 100 mg/kg. A una dosis de 20 mg/kg durante 3-4 días elimina los nematodos en faisanes. Se ha descrito toxicidad en palomas que recibieron fenbendazol a razón de 30 mg/kg durante 5 días. El fenbendazol no debe administrarse durante la muda, ya que puede interferir con el crecimiento de las plumas.

El flubendazol (1,43 mg/kg) se usa ampliamente en Europa contra Ascaridia spp y H gallinarum.

El mebendazol administrado profilácticamente a 64 ppm o terapéuticamente a 125 ppm es eficaz contra Ascaridia spp en pavos. A razón de 10 mg/kg durante 3 días, se ha descrito que el mebendazol es efectivo contra Amidostomum anseris y Trichostrongylus tenuis. A los niveles recomendados para los pollos, el mebendazol tiene ciertos efectos sobre Dispharynx nasuta, el tetramisol sobre Subulura brumpti y Strongyloides avium, y la piperazina contra Tetrameres.

El cambendazol sirve como control de Ascaridia spp cuando se administra en tres tratamientos de 50 mg/kg en pollos y de 20 mg/kg en pavos. A razón de 60 mg/kg durante 3 días, se ha descrito que el cambendazol es eficaz contra A anseris, y a 30 mg/kg contra T tenuis.

Se ha comprobado que el albendazol administrado como única suspensión oral (5 mg/kg de peso de ave) es eficaz contra A galli, H gallinarum y C obsignata. El fármaco también se ha descrito como eficaz contra los cestodos si se administra a razón de 20 mg/kg. No hay periodos de supresión publicados.

Se ha documentado que la nitarsona a 170 g/tonelada (0,01875 %) de alimento reduce la fecundidad de A dissimilis y la carga parasitaria en pollos y pavos.

El tetramisol a 40 mg/kg, el flubendazol a 30 ppm en el alimento y la ivermectina al 1 % a 10 mg/mL en agua han sido eficaces para eliminar A galli, H gallinarum y Capillaria spp en pollos. El tetramisol, a una dosis de 3,6 mg/kg en el agua de bebida durante 3 días consecutivos, elimina los nematodos. Las aves tratadas durante la migración de las larvas en el cuerpo desarrollan inmunidad, incluso aunque el tratamiento pueda interrumpir la migración de las larvas.

El tartrato de pirantel ha sido más eficaz que el pamoato de pirantel contra el estadio adulto de A galli, y ha sido ligeramente eficaz contra Capillaria spp cuando se administra a una dosis de 15-25 mg/kg.

El levamisol administrado a 25-30 mg/kg parece ser efectivo contra A dissimilis, H gallinarum y C obsignata; también puede administrarse en agua potable en un 0,03-0,06 %. El levamisol administrado a una concentración del 0,04 % durante 2 días, o a una dosis de 2 g/3,8 L de agua de bebida 1 día al mes, ha demostrado ejercer un control eficaz en las aves de caza. Se ha descrito que los kiwis son muy sensibles al levamisol en dosis que están dentro del rango seguro para las aves domésticas.

La fenotiacina se usa para tratar los parásitos cecales cuando se administra a una dosis diaria de 0,5 g en pollos y de 1 g en pavos. Combinadas con el agua potable, como tratamiento de 1 día, la fenotiacina (0,5-0,56 %) y la piperazina (0,11 %) se aplican contra heteráquidos y ascáridos; esta combinación de fármacos no está aprobada para las aves de producción en EE. UU.

La metriridina inyectada por vía SC en una dosis de 25-45 mg por ave es muy eficaz frente a C obsignata. En las palomas, la inyección SC de 1 mL de metiridina al 10 % en la zona pectoral o las patas de los pichones elimina Capillaria spp, pero este fármaco debe manipularse con cuidado, ya que produce lesiones en contacto con la piel.

El cumafós elimina Capillaria spp en las codornices.

El haloxón, a 25 y 50 mg/kg o a 750 ppm en el alimento durante 5-7 días, tiene una actividad buena contra Capillaria spp en pollos y codornices.

El pirantel (100 mg/kg) y la citarina (40 mg/kg) se han descrito como efectivas contra A anseris y T tenuis.

El tiabendazol a 75 mg/kg controla las infecciones por T tenuis.

Los productores de aves de granja que deseen llevar a cabo un tratamiento contra los nematodos deben ser conscientes de que la expulsión del parásito es un remedio a corto plazo si no se retira completamente el escólex o si no se elimina como fuente de reinfección el hospedador intermediario. El butinorato en combinación con piperazina y fenotiacina, como aditivo alimentario o en comprimidos individuales, ha demostrado una cierta eficacia. Otros fármacos experimentales con un futuro prometedor son el clorofeno, la niclosamida y el praziquantel, pero ninguno de ellos está permitido en EE. UU.

Para el tratamiento del gusano ocular de Manson se puede aplicar un anestésico local en el ojo y dejar al descubierto los parásitos del saco lagrimal levantando la membrana nictitante. La eliminación de estos gusanos es instantánea con la instilación de una solución de cresol al 5 % (1-2 gotas) en el saco lagrimal. El ojo debe irrigarse inmediatamente con agua estéril para lavar los residuos y el exceso de solución. Los ojos comienzan a mejorar 48-72 horas después del tratamiento y el proceso se resuelve gradualmente, siempre que las lesiones destructivas producidas por el parásito no estén demasiado avanzadas.

El uso de tierra de diatomeas suplementada al 2 % en los alimentos y administrada continuamente reduce el número de Heterakis y Capillaria en los pollos. Se ha medido la eficacia de varios aceites esenciales y extractos de plantas, con resultados inconsistentes.

• La helmintiasis es una infección con miembros del filo Nematoda (nematodos o gusanos redondos) o la clase Cestoda (cestodos, tenias o gusanos planos). Habitualmente no causa signos clínicos.

• El diagnóstico fiable de las especies infectantes se realiza mediante la morfología de los gusanos adultos. La detección de huevos en las heces prueba la infección, pero no siempre ayuda a diferenciar las especies.

• El control se basa en la mejora de la gestión y el saneamiento. Muy pocos compuestos están aprobados para su uso en pollos y pavos y solo deben usarse contra infecciones graves.

Los fármacos aprobados para su uso en EE. UU. se enumeran en línea en:

• The FDA’s Green Book at www.fda.gov.The FDA’s Green Book

• The commercially available Feed Compendium at www.feedadditivecompendium.com.The commercially available Feed Additive Compendium